Leitor, faço aqui duas advertências. Primeiro, recomendo a leitura da postagem anterior “O escarlate e o negro” antes desta. Segundo, esta postagem é longa. Mas não desanime: pegue uma xícara de café (ou sua bebida preferida), algo para mordiscar, e vá em frente.

Desde o século XVIII a cor da pele dos diferentes grupos humanos é considerada sua principal característica. Durante sua viagem ao redor do mundo (1831-1836), Darwin rejeitou a noção que as cores da pele seria uma característica para distinguir diferentes espécies, afirmando que, embora existisse tal gradação de cor, não existiam outras características evidentes que permitissem a separação dos humanos em diferentes espécies.

Todavia, as causas da variação de cores da pele dos humanos já havia sido assunto de muita investigação, muito antes de Darwin. Hipócrates, por exemplo, associou a cor da pele, o temperamento e outras características humanas ao ambiente. A associação entre uma cor escura de pele a uma intensa exposição ao sol foi também apresentada por Aristóteles. Em meados do século XVIII, John Mitchell e, mais tarde, Samuel S. Smith verificaram a existência de um gradiente de latitude para a variação da cor da pele (maiores latitudes com menor pigmentação de pele), e relacionaram este gradiente  às diferenças de exposição da pele à radiação solar. Surpreendentemente Darwin não reconheceu tal correlação, tendo proposto em seu “The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex” que a cor da pele era unicamente resultado da herança e fruto de seleção sexual.

A pele humana é funcionalmente nua e tem sido a interface entre nós e o ambiente durante centenas de milhares de anos. A perda de grandes massas de pelos que protegem outros mamíferos fez com que a pele humana se tornasse exposta a uma intensa pressão de seleção natural. A perda de pelos foi conseqüência de uma adaptação necessária à regulação de calor do corpo diante de condições ambientais e das atividades exercidas pela espécie humana ao longo de muito tempo, uma vez que a sudorese é fortemente limitada quando a pele está totalmente coberta de pelos. A perda de pelos pela pele humana foi acompanhada de um incremento funcional da pele na forma de uma barreira a fatores ambientais como infecções e agressões físicas. Assim, houve um incremento de espessura na camada de queratina, que reduz a permeabilidade da pele e melhora sua capacidade de resistência. As mudanças na pigmentação da pele foram sofrendo mudanças paralelas às suas mudanças funcionais, sendo que o surgimento da pigmentação baseada na presença de eumelanina está diretamente relacionado ao surgimento do gênero Homo na África.

A seleção natural atuou diretamente no estabelecimento do gradiente de cor da pele humana. A observação de Samuel S. Smith de que existiria uma correlação entre latitude, fenômenos solares e a pigmentação da pele humana foi refinada na última metade do século XX quando se demonstrou que a reflectância da pele está mais diretamente relacionada com a latitude (como conseqüência da radiação UV que é característica de cada latitude) do que com a temperatura, umidade ou altitude. A utilização de sistemas de informação geográfica permitiu estabelecer de maneira conclusiva uma alta correlação entre pigmentação da pele e a incidência de radiação UV (UVR). A reflectância da pele está mais diretamente relacionada com os níveis de UVR durante o outono do que com a média anual da UVR, ou ainda com a UVR do verão ou com os níveis máximos de UVR. Desta forma, ficou estabelecido que os níveis de UVR são a causa direta das variações de pigmentação da pele humana.

Apesar disso, durante a maior parte do século XX acreditou-se que o valor seletivo da pigmentação escura da pele seria de proteção contra queimaduras de sol, contra câncer de pele ou ainda contra a hiperprodução de vitamina D. Porém, atualmente não se considera mais estes fatores como pressões seletivas que teriam influenciado o surgimento das variações de cor da pele humana. Queimaduras de sol e câncer de pele não apresentam nenhum efeito no sucesso da reprodução dos humanos. Idosos costumam apresentar diferentes formas de câncer de pele que não são melanomas, em populações que têm pele clara e habitam regiões com alta radiação solar. Porém, raramente estas formas de câncer são fatais. Melanomas atingem pessoas mais jovens e frequentemente são fatais; porém, são muito mais raros do que câncer de pele sem caráter de melanoma.

A prevalência de câncer de pele é maior em pessoas com pele clara que costumam ficar expostas a altas incidências de UVR, especialmente naquelas pessoas cujas famílias migraram de regiões com menor incidência de UVR para regiões com maior incidência de UVR. Tais migrações resultaram em incompatibilidades entre pigmentação de pele e geografia e/ou estilo de vida. Os efeitos do câncer de pele sobre o sucesso reprodutivo dos humanos são atualmente pequenos, e eram provavelmente negligenciáveis nos séculos anteriores às grandes migrações humanas.

A hiperprodução de vitamina D foi refutada como sendo uma causa primária para o surgimento de pele de pigmentação escura pelo fato de que a hipervitaminose D devido à intensa exposição à luz do sol é fisiologicamente impossível, devido à regulação fotoquímica do processo de biossíntese da vitamina D.

Ao final dos anos 1970, Branda e Eaton sugeriram que a fotólise de folato (a forma ionizada do ácido fólico; veja aqui) seria um fator determinante na evolução da pigmentação escura da pele. Tal hipótese foi proposta antes de se saber que o ácido fólico possui função essencial na biossíntese do DNA, no reparo do DNA, na metilação do DNA, no metabolismo dos aminoácidos e na produção da melanina. Em 2000 foi proposto que a evolução da pigmentação escura da pele dos humanos teria ocorrido para prevenir a redução da fertilidade em decorrência da fotólise de folato presente nos vasos sanguíneos cutâneos. Tal proposta apresentou evidências que a diminuição dos níveis de folato em decorrência de sua degradação pela UVR levaria ao surgimento fetos defeituosos, fator que implicaria em um menor sucesso reprodutivo direto. O ácido fólico é particularmente importante para células que se dividem rapidamente, como células embrionárias e células de túbulos seminais (que formam os canais dos sistemas reprodutivos masculino e feminino) e, consequentemente, a incidência de UVR sobre o ácido fólico afeta diretamente a fertilidade humana. Além disso, uma dieta pobre em ácido fólico leva ao surgimento de várias doenças e ao surgimento de fetos com má formações.

Observou-se que a competição por folato pode ser intensa, especialmente quando o corpo humano está exposto a uma intensa UVR e também com deficiência desta vitamina. Em conseqüência da atuação do ácido fólico no processo de divisão celular, no reparo do DNA e na produção de melanina, a seleção natural para proteger os níveis de folato foi intensa. A manutenção da integridade do metabolismo do ácido fólico apresenta um alto valor evolutivo, pois os níveis adequados deste nutriente irão determinar o sucesso reprodutivo a sobrevivência dos indivíduos nos primeiros anos de vida.

Existem evidências cada vez mais significativas que uma pele escura, ou a alternativa de se adquirir uma pele escura através de seu bronzeamento natural, teria sido conseqüência de um processo evolutivo secundário sob pressão seletiva positiva em populações que migraram de regiões com baixa incidência de UVR para regiões com maior incidência de UVR. Tais evidências foram obtidas da análise de genes responsáveis pela pigmentação da pele de populações humanas que tiveram migrações significativas no sub-continente indiano, e também do continente asiático para a América Central.

Já o surgimento de populações com pele clara em regiões de maiores latitudes têm sido relacionado à capacidade de indivíduos com tais características de produzir quantidades significativas de vitamina D sob menor incidência de radiação solar. A vitamina D₃ é biossintetizada pelo corpo quando a UVR penetra na pele e é absorvida pelo 7-dehidrocolesterol, que se transforma em pré-vitamina D₃ através de uma reação fotoquímica (induzida pela luz). Esta reação ocorre somente sob radiação UV na faixa de 290-310 nm, que é a faixa da radiação UVB. A fotossíntese da vitamina D₃ na pele depende do ângulo do zênite solar, que muda de acordo com a estação do ano, e também da latitude, da hora do dia, bem como de quão pigmentada e espessa é a pele. Em geral, os níveis variáveis de radiação UVB durante as estações do ano estabelecem um ambiente seletivamente favorável para a utilização da radiação UVB no processo de formação da vitamina D₃, que compensa a falta de pigmentação da pele por melanina.

A variação genética de três ocorrências evolutivas independentes de despigmentação da pele em populações humanas foi documentada em linhagens que levaram aos humanos Europeus modernos e aos humanos modernos do leste asiático, bem como no Homo neanderthalensis. Os mecanismos genéticos e fisiológicos que levaram ao surgimento de fenótipos menos pigmentados em cada um destes três grupos foram diferentes. Os mecanismos envolvidos incluem o controle da formação de melanossomas e a produção de diferentes tipos e misturas de melaninas.

Variação geográfica na radiação ultravioleta

As diferenças de intensidade, distribuição sazonal e a bioatividade das radiações UVA e UVB são conhecidas desde os anos 1990. A dispersão dos hominídeos para fora do continente africano, que ocorreu no período entre 1,9 milhões de anos e 80 mil anos, levou a uma migração de uma zona de alta incidência de UVR para regiões de muito menor incidência de UVR, com variações no padrão sazonal, de intensidade e de combinação de radiações UVA e UVB. Como as populações migrantes ainda não faziam uso de vestimentas que cobrissem a pele por completo, tais populações estiveram sujeitas a intensas UVRs, dependendo da composição destas nos locais que foram ocupados pelos humanos.

Média anual da radiação UVB (305 nm). A intensidade é indicada pelas gradações do escuro para o claro, variando de 1 a 135 J.m^-2 em dez intensidades, com os oceanos parcialmente acinzentados.

A superfície da Terra recebe muito menos UVB do que UVA, pois a primeira é espalhada e absorvida pela atmosfera rica em moléculas de oxigênio, ozônio e água. Em decorrência deste fato, e da geometria da radiação solar que atinge diferentes locais em diferentes estações do ano, a radiação UVB apresenta uma variação de intensidade e distribuição muito maior do que a radiação UVA. Os níveis de radiação UVB são maiores na faixa da linha do equador em regiões mais áridas, bem como em regiões de maior altitude como na cordilheira do Himalaia. O padrão de distribuição da radiação UVB é mais influenciado pela latitude em decorrência do espalhamento e absorção desta radiação na atmosfera. Enquanto que a África recebe quantidades intensas de radiação UVB, a Europa recebe quantidades muito pequenas. Já os níveis de radiação UVA são bem maiores do que da radiação UVB, e a faixa de absorção de radiação UVA na superfície terrestre pode atingir os pólos. Porém, a faixa equatorial recebe um pouco menos radiação UVA do que as regiões tropicais e sub-tropicais. O padrão de variação da radiação UVA sob a superfície terrestre é praticamente o inverso do observado para a radiação UVB, ou seja, enquanto que o padrão de radiação UVB sobre a superfície terrestre varia consideravelmente durante o ano, o padrão de radiação UVA varia muito menos. Esta variação da radiação UVA é mais importante nas regiões secas tropicais.

Média annual da radiação UVA (380 nm). A intensidade é indicada pelas gradações do escuro para o claro, variando de 65 a 930 J.m⁻² em dez intensidades, com os oceanos parcialmente acinzentados.

Desta forma, é interessante se analisar o padrão de distribuição da UVR sobre a superfície terrestre. No equador e nas regiões tropicais a média de incidência de radiação UVB é alta, com picos de intensidade nos equinócios da primavera e do outono¹. Já a incidência da radiação UVA no equador e nos trópicos é extremamente alta, mas apresenta maior variação de intensidade ao longo do ano. Fora dos trópicos a incidência média de radiação UVB é muito menor e apresenta um único máximo durante o solstício do verão². A incidência média de radiação UVA fora dos trópicos é baixa , mas apresenta muito menor variação ao longo do ano. Já a radiação UVB varia ao longo de um mesmo dia, bem como ao longo de um mês e ao longo do ano. Atualmente observa-se que o hemisfério sul encontra-se sob extremos de incidência de radiação UV, enquanto que o contrário é observado no hemisfério norte.

A radiação UV como uma força seletiva na evolução da pigmentação da pele humana

A radiação UV (UVR) foi uma influência extremamente significativa na evolução da vida na Terra. Consequentemente, os organismos vivos desenvolveram diferentes tipos de defesa contra a incidência de UVR. Como a pele humana estabeleceu-se como a interface entre o corpo humano e o ambiente, sob influência direta da radiação solar, membros do gênero Homo estiveram sujeitos à intensa ação das radiações UVA e UVB ao longo da maior parte da história dos hominídeos.

Na África equatorial os primeiros representantes do gênero Homo, e posteriormente da espécie Homo sapiens, foram submetidos a uma intensa e contínua exposição às radiações UVA e UVB que prevalecem nos trópicos ao longo de todo o ano. Sendo mais abundante e penetrando mais profundamente na pele, a radiação UVA exerceu um papel mais significativo na seleção da pigmentação da pele humana do que a radiação UVB, que apresenta maior energia mas é menos abundante e é absorvida e espalhada pela pele. Um tal ambiente sob forte influência da UVR exerceu uma igualmente forte pressão seletiva na formação do sistema de pigmentação da pele dos humanos, a qual está associada à produção de eumelanina em resposta às variações sazonais da radiação UVB. A regulação genética de tais processos foi fruto de uma pressão seletiva positiva, que levou à eliminação do polimorfismo no locus gênico MC1R que regula a expressão da pigmentação da pele, e a uma contínua seleção de purificação neste mesmo locus gênico.

Uma vez que os humanos migraram para regiões afastadas dos trópicos, passaram a estar submetidos a um regime de exposição à radiação UV diferente. A primeira diferença a que os humanos foram submetidos foi de uma alta exposição anual de radiação UVB para uma exposição anual bem mais moderada com apenas um pico no solstício do verão. A redução dos níveis de radiação UVB com a concomitante redução do potencial de biossíntese de vitamina D cutânea criou uma condição favorável para uma seleção natural positiva para a despigmentação. Uma vez que os hominídeos e humanos modernos se dispersaram independentemente várias vezes ao longo da história para regiões distantes dos trópicos, o surgimento de fenótipos despigmentados ocorreu várias vezes e com diferentes variações genéticas, algumas ainda desconhecidas.

Radiação UV e a evolução do bronzeado

O bronzeamento é uma adaptação à alta incidência de UVR sazonal, em particular da radiação UVB. Fenótipos bronzeados surgiram várias vezes ao longo da história dos humanos, provavelmente como resultado da combinação de mutações adquiridas independentemente em genes que controlam o sistema de pigmentação e também de mutações sobre o fluxo genético. O bronzeamento resulta de dois mecanismos: o escurecimento pigmentar imediato (IPD, immediate pigment darkening) e a reação de bronzeamento tardia (DTR, delayed tanning reaction). O IPD resulta em um escurecimento imediato da pele em decorrência da exposição à radiação UVA. Os mecanismos celulares do IPD são ainda pouco compreendidos, mas parecem ser decorrentes de um rearranjo espacial dos melanossomas entre queratinócitos e melanócitos, paralelamente a uma foto-oxidação da eumelanina. Pessoas com pele mais escura, mas não negros, conseguem se bronzear mais facilmente. O resultado imediato do IPD é uma absorção imediata (ou espalhamento imediato) dos fótons da radiação UV nos níveis superficiais da pele, de maneira a prevenir danos às camadas mais interiores.

Já a DTR se desenvolve gradualmente, de várias horas a vários dias, dependendo da duração da exposição à radiação UV. Tanto a radiação UVA como a UVB promovem o bronzeamento tardio, mas as gradações do bronzeamento produzidas dependem dos períodos de exposição à radiação UV e persistem por diferentes períodos de tempo, dependendo da constituição pigmentar da pele. A DTR também resulta da redistribuição da melanina na superfície da pele, bem como da forma adotada pela melanina e de sua localização intracelular, e também da formação de quantidades adicionais de eumelanina. Porém, o bronzeamento promove apenas proteção parcial das células à radiação UV.

Sob uma perspectiva evolutiva, a importância do bronzeamento tardio é que, justamente, é tardio, e que o “brozeamento de base” demora a se desenvolver. Longe das latitudes tropicais, a variação crescente da radiação UVB durante a primavera, que leva à indução da fotossíntese de vitamina D₃, contribui para uma produção e acúmulo gradativo desta vitamina antes que a pele seja exposta a radiações mais intensas durante o verão, durante o qual ocorre a DTR que irá bloquear a radiação UVB. Uma tal adaptação certamente reduziu a ocorrência de queimaduras de pele de maneira a não comprometer a sobrevivência dos humanos e seu sucesso reprodutivo. Os primeiros humanos passavam a maior parte do tempo expostos à radiação solar, sem vestimentas, estando continuamente sujeitos às variações da radiação UV. No entanto, não viajavam por longas distâncias durante as férias para localidades ensolaradas nem faziam bronzeamento artificial. O bronzeamento é considerado pelos clínicos modernos como uma adaptação imperfeita à radiação UV por que causa danos aos tecidos conectivos da pele, ao sistema imune e ao DNA, levando a mudanças progressivas que conduzem ao desenvolvimento de câncer de pele. Embora o bronzeamento não seja nem um pouco saudável nos dias atuais, em que os humanos estão se tornando cada vez mais longevos, não era um problema até o século XVIII. Até aquele momento, em que a expectativa de vida era bem menor, e se viajava muito menos e as pessoas tinham filhos mais cedo, a ocorrência de câncer de pele era bem menor e não apresentava efeitos sobre o sucesso reprodutivo. Adicionalmente, o padrão genético que indica propensão ao câncer de pele não condiz com predições baseadas na seleção para a resistência ao câncer de pele. No contexto da evolução humana, a evolução do bronzeamento foi um grande ajuste evolutivo.

Fica evidente que os níveis e a variação das radiações UVA e UVB permitiu o surgimento de mecanismos de seleção naturais atuantes sobre a evolução da variação da pigmentação da pele humana e na evolução dos fenótipos bronzeados, ambos relacionados aos níveis de variações sazonais da radiação UV. A pigmentação da pele é um dos melhores exemplos da atuação da seleção natural sobre as características humanas, e resulta de duas mudanças graduais opostas: a primeira que estabelece uma pigmentação constitutiva escura que promove proteção contra as radiações UVA e UVB em regiões próximas do equador; a segunda direciona a pigmentação suave, que está sujeita à produção sazonal de vitamina D₃ induzida pela radiação UVB em regiões próximas aos pólos. Nas regiões de latitudes intermediárias, com alta incidência de radiação UVB sazonais, observa-se a prevalência de pessoas com pigmentação constitutiva moderada que adquirem um rápido bronzeamento.

A escala de tempo para a elaboração da pigmentação na existência dos humanos é um reflexo da reprodução desta espécie e, portanto, da sua evolução. Bebês nascem com uma pigmentação menos pronunciada e desenvolvem sua pigmentação máxima (determinada geneticamente) até cerca dos 20 anos de idade, quando entram no máximo de sua fase fértil para reprodução. O potencial para o desenvolvimento de pigmentação facultativa também atinge seu máximo no início da fase adulta. Na maturidade e na terceira idade, a pigmentação constitutiva diminui e o potencial para bronzeamento diminui devido a um declínio progressivo no número de melanócitos ativos na pele.

O artigo de Jablonski e Chaplin, indicado a seguir, é uma verdadeira aula, uma vez que a pigmentação da pele humana é um modelo perfeito para se demonstrar o mecanismo da evolução através da seleção natural em cada um de seus componentes.

Notas

1. Veja a definição dos equinócios da primavera e do outono, aqui.

2. O solstício de verão é o dia mais longo do ano, e o solstício do inverno é o dia mais curto do ano.

Jablonski, N., & Chaplin, G. (2010). Colloquium Paper: Human skin pigmentation as an adaptation to UV radiation Proceedings of the National Academy of Sciences, 107 (Supplement_2), 8962-8968 DOI: 10.1073/pnas.0914628107

Categorias:evolução, química

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